В царскосельском дворце царицы Екатерины Алексеевны первоначально находилась походная комнатная церковь во имя святой великомученицы Екатерины, достопримечательностью которой был резной иконостас синего цвета. Строительство ныне существующего дворцового храма началось весной 1746 г. по проекту и под руководством С. И. Чевакинского. Торжественная закладка храма в честь Воскресения Христова преосвященным Феодосием архиепископом Санкт-Петербургским и Шлиссельбургским состоялась 8 августа того же года в присутствии императрицы Елизаветы, наследника цесаревича Петра Федоровича и его супруги Екатерины Алексеевны. В процессе строительства Елизавета Петровна распорядилась переделать часть осуществленных работ и продолжать строительство по показанию обер-архитектора Ф.-Б. Растрелли.
К написанию икон по данной росписи были привлечены придворные живописцы Г.-К. Грот, Л. Каравак, Б. Тарсиа, И. Я. Вишняков, А. Перезинотти. Всего в церкви находилось 114 икон, из них 59 написали и 14 исправили известные иконописцы Федот и Мина Колокольниковы. Живописный плафон с изображением Вознесения Господня написал художник-декоратор Дж. Валериани с подмастерьями. Резные работы выполнял И. Ф. Дункер. Отделку интерьера завершили в 1756 г., и 30 июля преосвященный Сильвестр архиепископ Санкт-Петербургский и Шлиссельбургский освятил храм во имя Светоносного Воскресения Христова.
Богослужения в дворцовом соборе Воскресения Христова совершались придворным духовенством во время пребывания императорского двора в Царском Селе. На них присутствовали императорская свита, министры, представители дипломатического корпуса, придворные, офицеры гвардейских полков. По воскресным и праздничным дням на литургии рядом с Александром I можно было увидеть лицеистов. Среди посетителей храма был историк Карамзин с семейством. Здесь производилось бракосочетание членов императорской семьи, придворных, происходило крещение младенцев императорского дома, родившихся в Царском Селе, среди которых были будущие императоры Николай I и Николай II. Приход церкви составляли постоянно проживавшие в Царском Селе дворцовые чиновники и служащие. В 1917 г. богослужения были прекращены, а интерьер храма включен в музейную экспозицию.
Интерьеры церкви имели роскошный облик в стиле елизаветинского барокко, не подвергавшийся существенным изменениям, хотя зданию пришлось пережить пожары в 1820 и 1863 гг. После первого пожара утраченный плафон возобновил художник В. К. Шебуев, церковные главы восстанавливали по проекту архитектора В. П. Стасова с изменением их силуэта. Реставрация первоначального вида глав в стиле барокко была произведена архитектором А. Ф. Видовым после второго пожара. Во время Великой Отечественной войны внутреннее убранство было разграблено и получило значительные повреждения, 97 икон похищены, от плафона сохранились лишь фрагменты. Послевоенный реставрационный ремонт фасадов проведен в 1957–1963 гг. по проекту архитектора А. А. Кедринского, но интерьеры дворцовой церкви в полном объеме еще не восстановлены.

Г. В. Семенова Александр I, император
Валериани Джузеппе
Видов Александр Фомич
Грот Г.-К.
Дункер Иоганн Франц
Екатерина II, императрица
Елизавета Петровна, императрица
Карамзин Николай Михайлович
Квасов Андрей Васильевич
Кедринский Александр Александрович
Николай I, император
Николай II, император
Петр III, император
Растрелли Франческо де
Стасов Василий Петрович
Тарсиа Б.
Чевакинский Савва Иванович